Berdasarkan Pasal 23 huruf G ayat (1) UUD 1945, BPK RI berkedudukan di ibu kota negara, dan memiliki perwakilan di setiap provinsi. Seiring dengan perkembangan pembangunan di setiap daerah, maka BPK RI mengambil langkah strategis untuk meningkatkan hasil mutu pemeriksaan. Perwakilan IV BPK RI di Denpasar dirasa memiliki lingkup pemeriksaan yang terlalu besar, meliputi wilayah Provinsi Bali, NTT, NTB, Maluku dan Papua, dan sejalan dengan misi BPK RI yang memiliki perwakilan di setiap provinsi, maka organisasi BPK RI mengalami penyesuaian. Penyesuaian tersebut antara lain dengan ditetapkannya Surat Keputusan Ketua BPK RI Nomor 09/SK/I-VIII.3/5/2004, tanggal 25 Mei 2004, dan dibentuklah Perwakilan VIII BPK RI di Jayapura.
Struktur organisasi BPK RI di Jayapura dipimpin oleh seorang Pejabat Kepala Perwakilan membawahi Kepala Sekretariat Perwakilan VIII, Kepala Sub Auditorat Perwakilan Papua dan Kepala Sub Auditorat Perwakilan Maluku, Maluku Utara, dan Irian Jaya Barat. Sekretariat Perwakilan VIII membawahi Sub Bagian Kepegawaian, Sub Bagian Keuangan, Sub Bagian Umum. Sub Auditorat Perwakilan Papua membawahi Seksi Papua I, Seksi Papua II, Seksi Papaua III. Sub Auditorat Perwakilan Maluku, Maluku Utara, Irian Jaya Barat membawahi Seksi Maluku, Seksi Maluku Utara, Seksi Irian Jaya Barat.
BPK RI di Jayapura diresmikan pada tanggal 11 April 2005 oleh Wakil Ketua BPK RI, Bapak H. Abdullah Zaini S.H., dengan nama Kantor Perwakilan VIII BPK RI di Jayapura dan sebagai Kepala Perwakilan pertama adalah Bapak Sudin Siahaan, S.H.. Wilayah pemeriksaan Perwakilan VIII BPK RI di Jayapura mencakup Propinsi Papua, Maluku, Maluku Utara, dan Irian Jaya Barat. Kantor Perwakilan VIII BPK RI di Jayapura untuk sementara berkedudukan di gedung kantor Pemerintah Provinsi Papua dengan lokasi di lantai III Gedung A, Kantor Dinas Otonom Provinsi Papua, JL. Raya Abepura-Kotaraja.